Aer Lingus zaczynało jako przedsiębiorstwo wspierane przez rząd. To nie była byle jaka linia lotnicza. Było to wynikiem połączenia dwóch odrębnych organizacji. Jeden z nich obsługiwał trasy krajowe i europejskie. Drugi skupiał się na rynku transatlantyckim. Razem utworzyli narodowego przewoźnika Irlandii.
Pierwszy lot wystartował 27 maja 1936 roku. Trasa wiodła z Dublina do Bristolu. W tym samym roku została otwarta komunikacja z Londynem. Przed II wojną światową linia latała także do Liverpoolu i na Wyspę Man. Okres powojenny przyniósł ekspansję. Sieć obejmowała Paryż i Amsterdam. W ich ślady poszły inne miasta europejskie.
Służby transatlantyckie pojawiły się później. W 1958 roku Aer Lingus uruchomił loty z Dublina przez międzynarodowe lotnisko Shannon. Zadania obejmowały Nowy Jork i Boston. Sieć w Ameryce Północnej rosła. Loty do Chicago i Montrealu rozpoczęły się w 1966 roku.
Prywatyzacja zmieniła wszystko. Irlandzki rząd sprzedał tę linię lotniczą w 2006 roku. Oznaczało to koniec jej ery jako przedsiębiorstwa państwowego.
