A Aer Lingus começou como um empreendimento apoiado pelo governo. Não era apenas uma companhia aérea. Foi o resultado de uma fusão entre duas entidades distintas. Um cuidava de rotas domésticas e europeias. O outro centrou-se no mercado transatlântico. Juntos, formaram a companhia aérea nacional da Irlanda.
O primeiro vôo decolou em 27 de maio de 1936. A rota ia de Dublin a Bristol. Nesse mesmo ano, o serviço estendeu-se a Londres. Antes da Segunda Guerra Mundial, a companhia aérea também voava para Liverpool e Ilha de Man. A era pós-guerra trouxe expansão. Paris e Amsterdã passaram a fazer parte da rede. Outras cidades europeias seguiram-se.
O serviço transatlântico chegou mais tarde. Em 1958, a Aer Lingus lançou voos de Dublin através do Aeroporto Internacional de Shannon. Os destinos incluíram Nova York e Boston. A rede norte-americana cresceu. Os voos para Chicago e Montreal começaram em 1966.
A privatização mudou tudo. O governo irlandês vendeu a companhia aérea em 2006. Isto marcou o fim da sua era como empresa estatal.
