Aer Lingus začínal jako státem podporovaný podnik. Nebyla to ledajaká letecká společnost. Byl to výsledek sloučení dvou samostatných organizací. Jeden z nich obsluhoval vnitrostátní a evropské linky. Druhý se zaměřil na transatlantický trh. Společně tvořili národního dopravce Irska.
První let vzlétl 27. května 1936. Trasa vedla z Dublinu do Bristolu. Ve stejném roce byla otevřena komunikace s Londýnem. Před druhou světovou válkou létala letecká společnost také do Liverpoolu a na Isle of Man. Poválečná éra přinesla expanzi. Síť zahrnovala Paříž a Amsterdam. Následovala další evropská města.
Transatlantická služba přišla později. V roce 1958 zahájila společnost Aer Lingus lety z Dublinu přes mezinárodní letiště Shannon. Úkoly zahrnovaly New York a Boston. Severoamerická síť rostla. Lety do Chicaga a Montrealu začaly v roce 1966.
Privatizace vše změnila. Irská vláda aerolinku prodala v roce 2006. Tím skončila její éra státního podniku.
