Aer Lingus begon als een door de overheid gesteunde onderneming. Het was niet zomaar een luchtvaartmaatschappij. Het was het resultaat van een fusie tussen twee afzonderlijke entiteiten. Eén verzorgde binnenlandse en Europese routes. De andere richtte zich op de transatlantische markt. Samen vormden zij de nationale luchtvaartmaatschappij van Ierland.
De eerste vlucht vertrok op 27 mei 1936. De route liep van Dublin naar Bristol. Datzelfde jaar werd de dienst uitgebreid naar Londen. Voor de Tweede Wereldoorlog vloog de luchtvaartmaatschappij ook naar Liverpool en het eiland Man. Het naoorlogse tijdperk bracht expansie. Parijs en Amsterdam werden onderdeel van het netwerk. Andere Europese steden volgden.
De transatlantische dienst arriveerde later. In 1958 lanceerde Aer Lingus vluchten vanuit Dublin via Shannon International Airport. Bestemmingen waren onder meer New York en Boston. Het Noord-Amerikaanse netwerk groeide. Vluchten naar Chicago en Montreal begonnen in 1966.
De privatisering heeft alles veranderd. De Ierse overheid verkocht de luchtvaartmaatschappij in 2006. Dit betekende het einde van haar tijdperk als staatsbedrijf.
