Aer Lingus dimulai sebagai usaha yang didukung pemerintah. Itu bukan hanya sebuah maskapai penerbangan. Itu adalah hasil merger antara dua entitas yang terpisah. Satu menangani rute domestik dan Eropa. Yang lainnya berfokus pada pasar transatlantik. Bersama-sama, mereka membentuk maskapai nasional Irlandia.
Penerbangan pertama lepas landas pada 27 Mei 1936. Rutenya dari Dublin ke Bristol. Pada tahun yang sama, layanan diperluas ke London. Sebelum Perang Dunia II, maskapai ini juga terbang ke Liverpool dan Pulau Man. Era pascaperang membawa ekspansi. Paris dan Amsterdam menjadi bagian dari jaringan tersebut. Kota-kota Eropa lainnya menyusul.
Layanan transatlantik tiba kemudian. Pada tahun 1958, Aer Lingus meluncurkan penerbangan dari Dublin melalui Bandara Internasional Shannon. Tujuannya termasuk New York dan Boston. Jaringan Amerika Utara berkembang. Penerbangan ke Chicago dan Montreal dimulai pada tahun 1966.
Privatisasi mengubah segalanya. Pemerintah Irlandia menjual maskapai ini pada tahun 2006. Hal ini menandai berakhirnya era perusahaan milik negara.
