Aer Lingus начиналась как предприятие, поддерживаемое государством. Это была не просто авиакомпания. Она стала результатом слияния двух отдельных организаций. Одна из них обслуживала внутренние и европейские маршруты. Другая сосредоточилась на трансатлантическом рынке. Вместе они образовали национального перевозчика Ирландии.
Первый рейс вылетел 27 мая 1936 года. Маршрут проходил из Дублина в Бристоля. В том же году было открыто сообщение с Лондоном. До Второй мировой войны авиакомпания также летала в Ливерпуль и на остров Мэн. Послевоенная эпоха принесла расширение. В сеть вошли Париж и Амстердам. Затем последовали другие европейские города.
Трансатлантическое обслуживание появилось позже. В 1958 году Aer Lingus запустила рейсы из Дублина через международный аэропорт Шеннон. Назначения включали Нью-Йорк и Бостон. Северноамериканская сеть росла. Рейсы в Чикаго и Монреаль начались в 1966 году.
Приватизация изменила всё. Ирландское правительство продало авиакомпанию в 2006 году. Это ознаменовало конец её эпохи как государственной компании.
