Aer Lingus comenzó como una empresa respaldada por el gobierno. No era sólo una aerolínea. Fue el resultado de una fusión entre dos entidades separadas. Uno manejaba rutas nacionales y europeas. El otro se centró en el mercado transatlántico. Juntos formaron la aerolínea nacional de Irlanda.
El primer vuelo despegó el 27 de mayo de 1936. La ruta iba de Dublín a Bristol. Ese mismo año, el servicio se extendió a Londres. Antes de la Segunda Guerra Mundial, la aerolínea también volaba a Liverpool y la Isla de Man. La era de la posguerra trajo expansión. París y Ámsterdam pasaron a formar parte de la red. Le siguieron otras ciudades europeas.
El servicio transatlántico llegó más tarde. En 1958, Aer Lingus lanzó vuelos desde Dublín a través del Aeropuerto Internacional de Shannon. Los destinos incluyeron Nueva York y Boston. La red norteamericana creció. Los vuelos a Chicago y Montreal comenzaron en 1966.
La privatización lo cambió todo. El gobierno irlandés vendió la aerolínea en 2006. Esto marcó el final de su era como empresa estatal.
