Aer Lingus починалася як підприємство, яке підтримує держава. То була не просто авіакомпанія. Вона стала результатом злиття двох окремих організацій. Одна з них обслуговувала внутрішні та європейські маршрути. Інша зосередилася на трансатлантичному ринку. Разом вони утворили національного перевізника Ірландії.
Перший рейс вилетів 27 травня 1936 року. Маршрут проходив із Дубліна до Брістоля. У тому року було відкрито повідомлення з Лондоном. До Другої світової війни авіакомпанія також літала до Ліверпуля та на острів Мен. Післявоєнна доба принесла розширення. До мережі увійшли Париж та Амстердам. Потім були інші європейські міста.
Трансатлантичне обслуговування з’явилося пізніше. 1958 року Aer Lingus запустила рейси з Дубліна через міжнародний аеропорт Шеннон. Призначення включали Нью-Йорк та Бостон. Північноамериканська мережа зростала. Рейси в Чикаго та Монреаль почалися у 1966 році.
Приватизація змінила все. Ірландський уряд продав авіакомпанію у 2006 році. Це ознаменувало кінець її епохи як державної корпорації.
